Как паразиты превращают своих хозяев в зомби

Рис. 1. Гриб Ophiocordyceps, прорастающий из головы зомбированного муравья-древоточца Camponotus. Фото из статьи Hughes et al. (2011)

Паразитические организмы поражают любые ткани и способны вызывать самые страшные заболевания, нередко со смертельным исходом. Однако некоторые паразиты сумели добиться большего: они превращают пораженных ими индивидов в зомби. Среди зомбирующих паразитов есть одноклеточные споровики, сумчатые грибы, круглые и другие черви. Примечательный случай зомбирования являет сумчатый гриб Ophiocordyceps, споры которого поселяются в голове муравья-древоточца, вынуждая хозяина влезать на невысокую травинку и челюстями вцепляться на теневой стороне листа в его центральную жилку; затем муравей умирает, а гриб прорастает и дает споры (рис. 1).

Зомбирующим паразитам посвящен целый номер The Journal of Experimental Biology, собравший под своей обложкой статьи не только профессиональных паразитологов, но нейропсихологов, специалистов по поведению животных, экологов и эволюционистов. Закопёрщиком номера и предшествовавшей ему конференции выступили редакторы журнала Майкл Дикинсон (Michael Dickinson) и Дженис Уикс (Janis Weeks), которые пригласили для совместной работы физиолога Шелли Адамо (Shelley Adamo) из канадского Университета им. Далхаузи (Dalhousie University) и эпидемиолога Джоанн Уэбстер (Joanne Webster) из лондонского Имперского колледжа (Imperial College London).

В своем обзоре «Паразиты как нейробиологи эволюции» Адамо рассмотрела три стратегии, которые паразиты используют, чтобы изменить поведение организма-хозяина. В первую очередь, они атакуют иммунную систему хозяина, в результате чего у последнего проявляется «болезненное поведение» — защитная реакция этой системы, которая осуществляется путем выработки нейромодуляторов (короткоживущих сигнальных веществ локального действия, подобных дофамину и серотонину в мозге); рис. 2. Так иммунная система пытается воспрепятствовать разрушению организма. Этим и пользуется зомбирующий паразит, отчасти перехватывающий управление нейромодуляторами. Во-вторых, паразиты нацеленно поражают гены, ответственные за работу нервной системы. В-третьих, они одновременно способны управлять различными участками мозга, чего, к примеру, пока не умеют делать нейропсихологии.



Рис. 2. Распределение серотонина (прокрашен зеленым) в мозге здорового (слева) и зомбированного (справа) скребнем (колючеголовым червем) бокоплава гаммаруса. olf и opt — обонятельные и зрительные участки соответственно. Стрелками показаны нейроны тритоцеребрума (заднего отдела головного мозга). Длина масштабной линейки 100 мкм. Рисунок из статьи: Simone Helluy. Parasite-induced alternations of sensorimotor pathways in gammarids: collateral damage of neuroinflammation? в The Journal of Experimental Biology

Специалист по поведению животных Дженис Мур (Janice Moore) из Университета штата Колорадо в «Обзоре изменений поведения, вызванных паразитом» показала, насколько глубоко меняется поведение промежуточных хозяев — от стремления прихлопнуть самого паразита до «вновь приобретенных» навыков, заставляющих хозяина как можно скорее оказаться в желудке у хищника.

Эколог Роберт Поулин (Robert Poulin) из новозеландского Университета Отаго (University of Otago) отметил, что паразит, меняя определенные особенности поведения хозяина, способен изменить саму его индивидуальность. Паразиты, скажем плоские черви сосальщики, расчленяют целостное поведение своего второго промежуточного хозяина — рачка-бокоплава или небольшой рыбешки — на отдельные поведенческие реакции и выстраивают их в нужном для себя порядке (рис. 3). Бокоплав всплывает на поверхность водоема и начинает активно двигаться, чем привлекает к себе внимание утки (окончательного хозяина). Здоровые рачки совершают активные движения только на глубине, а оказавшись на поверхности, замирают.



Рис. 3. Жизненный цикл нескольких видов (указана их родовая принадлежность) зомбирующих пресноводных сосальщиков из Новой Зеландии. Улитки являются первичными промежуточными хозяевами, бокоплавы или бычки — вторичными, птицы или угри — окончательными. P — переход к новому хозяину-хищнику. Рисунок из обсуждаемой статьи: Robert Poulin. Parasite manipulation of host personality and behavioural syndrome в The Journal of Experimental Biology

Другая группа экологов во главе с Франком Сезийи (Frank Cézilly) из Бургундского университета (Université de Bourgogne) показала, что паразиты также могут распоряжаться сразу несколькими поведенческими реакциями промежуточного хозяина, вынуждая того оказаться «в зубах» хозяина окончательного. Так, черви скребни, воздействуя на промежуточного хозяина — бокоплава из рода гаммарус (Gammarus), — вынуждают его одновременно не избегать света, не спасаться бегством при обнаружении запаха хищника, не заниматься поисками партнера для спаривания и т. д. Для столь сложных манипуляций хозяином, как считают экологи Кевин Лафферти (Kevin Lafferty) из Геологической службы США (US Geological Survey) и Дженни Шоу (Jenny Shaw) из Калифорнийского университета в Санта-Барбаре, паразиты, наряду с нервной системой хозяина, атакуют его эндокринную систему и мускулатуру.

Иногда зомбирующие паразиты забредают не туда, что не мешает им по-своему распоряжаться случайным хозяином. Такое явление обсуждают ирландские паразитологи Селия Холлэнд (Celia Holland) из Тринити-колледжа (Дублин) и Клэр Хэмилтон (Clare Hamilton) из Дублинского университетского колледжа. Например, паразитический круглый червь Toxocara canis вместо собаки может оказаться в теле ее хозяина — человека. Чтобы заполучить червя и токсокароз не обязательно есть с собакой из одной тарелки, достаточно погладить зараженное животное. (В США токсокароз превратился в одну из самых распространенных инфекций среди бедного населения.) Для червя человек — вариант тупиковый, поскольку он остается на личиночной стадии. Но если у собаки паразит обитает в кишечнике, не причиняя ей большого вреда, то у человека селится в мозге, вызывая слепоту, расстройство памяти и слабоумие. Кроме того, дети, страдающие токсокарозом, стремятся больше времени проводить в местах, где есть опасность подхватить еще больше паразитов.

Паразитам далеко не всегда выгодна быстрая гибель зомбированного промежуточного хозяина, ведь его нужно вывести именно на окончательного хозяина или заразить как можно больше таких хозяев. В таком случае, как установила группа французских исследователей, возглавляемая Фанни Мор (Fanny Maure) из подразделения Национального центра по научным исследованиям в Монпелье (MIVEGEC), паразиты выступают в роли телохранителей. Например, комар Anopheles, зараженный малярийным плазмодием, сосет кровь меньше времени, чем здоровое насекомое. Поэтому опасность быть убитым для него снижается.

Одним из наиболее известных зомбирующих паразитов в последнее время стал споровик Toxoplasma gondii. Этот одноклеточный организм начинает свой жизненный цикл в теле кошки, с фекалиями выходит из нее и, пройдя через промежуточного хозяина — мышку, должен закончить цикл в окончательном хозяине — всё в той же кошке. (Однако «мышкой» нередко оказывается человек, живущий в тесном контакте с кошками.) У грызунов, зараженных токсоплазмой, резко меняется поведение: их с неотвратимостью влечет запах кошачьей мочи и, как следствие, они оказываются в лапах окончательного хозяина. Попав в кишечник кошки, токсоплазма размножается половым путем, но, если окажется в теле человека или другого млекопитающего, то в результате бесполого размножения образует цисты в различных тканях, которые могут там оставаться до смерти «ошибочного» хозяина. Поражая иммунную систему и мозг человека, паразит, как установили Джоанн Уэбстер с коллегами, может вызвать у него не только влечение к запаху кошки, но и симптомы, сходные с некоторыми типами шизофрении.

Специалист по поведению Аджай Вьяс (Ajai Vyas) из Наньянского технологического университета (Nanyang Technological University) в Сингапуре обнаружил, что между инфицированными крысами токсоплазма может передаваться половым путем, причем самок привлекают именно самцы, зараженные эти паразитом. И это не случайно: такие самцы производят больше тестостерона. Правда, со временем глупеют. Нечто похожее, по мнению паразитолога Ярослава Флегра (Jaroslav Flegr) из чешского Карлова университета (Прага), наблюдается у людей, зараженных этим споровиком: у мужчин замедляются реакции, связанные с необходимостью принимать решения, но в среднем они оказываются более мускулистыми и даже высокими, чем здоровые индивиды.

Энтомолог Дейвид Хьюз (David Hughes) из Университета штата Пенсильвания, известный своими работами по сумчатым грибам и зомбированным ими муравьям-древоточцам, высказал интересную гипотезу, что зомбирующие паразиты вместе со своими хозяевами составляют, по сути, «расширенный фенотип», эволюционирующий уже как единое целое, в котором тесно взаимодействуют геномы двух существ.

Источники:

1) Shelley Anne Adamo. Parasites: evolution’s neurobiologists // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 3–10.
2) Frank Cézilly, Adrien Favrat, Marie-Jeanne Perrot-Minnot. Multidimensionality in parasite-induced phenotypic alterations: ultimate versus proximate aspects // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 27–35.
3) Jaroslav Flegr. Influence of latent Toxoplasma infection on human personality, physiology and morphology: pros and cons of the Toxoplasma-human model in studying the manipulation hypothesis // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 127–133.
4) Simone Helluy. Parasite-induced alternations of sensorimotor pathways in gammarids: collateral damage of neuroinflammation? // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 67–77.
5) Celia V. Holland, Clare M. Hamilton. The significance of cerebral toxocariasis: a model system for exploring the link between brain involvement, behavior and the immune response // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 78–83.
6) David Hughes. Pathways to understanding the extended phenotype of parasites in their hosts // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 142–147.
7) Kevin D. Lafferty, Jenny C. Shaw. Comparing mechanisms of host manipulation across host and parasite taxa // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 56–66.
8) Fanny Maure, Simon Payette Daoust, Jacques Brodeur, Guillaume Mitta, Frédéric Thomas. Diversity and evolution of bodyguard manipulation // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 36–42.
9) Janice Moore. An overview of parasite-induced behavioral alternations — and some lessons from bats // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 11–17.
10) Robert Poulin. Parasite manipulation of host personality and behavioural syndrome // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 18–26.
11) Ajai Vyas. Parasite-augmented mate choice and reduction in innate fear in rats infected by Toxoplasma gondii // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 120–126.
12) Joanne P. Webster, Maya Kaushik, Greg C. Bristow, Glenn A. McConkey. Toxoplasma gondii infection, from predation to schizophrenia: can animal behaviour help to understand human behaviour? // The Journal of Experimental Biology. 2013. V. 216. P. 99–112.

Андрей Журавлёв